Михаил 840-жылдын эң башында, болжол менен 9 же 10-январда төрөлгөн жана император Феофил менен анын жубайы Феодоранын эң кичүү баласы болгон. Ал мезгилдеги саясий туруксуздук тез чечимдерди талап кылгандыктан, 840-жылдын 16-майында эле ымыркай Михаил атасынын тең башкаруучусу катары таажы кийгизилген. Ага эки жашка эми эле толгондо, 842-жылдын январында Феофил каза болуп, империяны регенттик кеңештин карамагына калтырган.
Михаил жаш болгон мезгилде мамлекетти иш жүзүндө анын энеси, императрица Феодора башкарган. Ал өзүнүн бир тууганы Варданын, логофет Феоктисттин жана аскер башчы Сергиостун колдоосуна таянган. Бул мезгилдин эң маанилүү иши 843-жылы иконага сыйынуунун биротоло калыбына келтирилиши болгон. Иконоборчу патриарх Иоанн VII тактан түшүрүлүп, анын ордуна Мефодий I отургузулган, ушуну менен бир кылымга созулган диний чыр-чатактарга чекит коюлган.
Михаил чоңойгон сайын сарайда жаш василевске таасир этүү үчүн күрөш күчөгөн. Иш жүзүндө мамлекеттеги экинчи адамга айланган Феоктист императордун таякеси — харизмалуу жана дымагы күчтүү Варданын кыжырын келтирген. Энесинин жана Феоктисттин көзөмөлүнөн улам барган сайын тажап бара жаткан Михаил акырында таякеси тарапка өткөн.
855-жылдын ноябрында Варда жээнинин унчукпай макулдугу менен Феоктисттин өлтүрүлүшүн уюштурган. Бул регенттиктин аякташына алып келген башталыш болгон. 856-жылдын 15-мартында Михаил III расмий түрдө регенттерди кулатып, өзүн жалгыз башкаруучу деп жарыялаган. Бир жылдан кийин, 857-жылы, ал чечкиндүү катаалдык көрсөтүп, энеси Феодораны жана карындаштарын монастырга жөнөткөн, ошентип эски гвардиянын таасирин толугу менен саясий талаадан сүрүп чыгарган. Варда кесарь титулун алып, императордун иш жүзүндөгү тең башкаруучусуна жана насаатчысына айланган.
Шайыр жана жеңил ойлуу адам деген аброюна карабастан, Михаил IIIнин башкаруусу болуп көрбөгөндөй маданий көтөрүлүш менен коштолгон. Дал анын тушунда, 860 менен 866-жылдардын аралыгында, Магнавр сарайында улуу окумуштуу Лев Математиктин жетекчилиги алдында Константинополь университети кайрадан ачылган.
Эң маанилүү окуялар дипломатиялык жана диний майдандарда болгон:
860–861-жылдары Русь Византияга кол салган. Варягдардын кошуундарынын Константинополду курчоого алышы империя үчүн чоң шок болгон, бирок дал ушул окуядан кийин «Рустун биринчи (Фотийдик) чөмүлтүлүшү» деп аталган учур орун алган, анда кол салгандардын бир бөлүгү христиан динин кабыл алган.
Михаил менен патриарх Фотийдин камкордугу астында ыйык бир туугандар Кирилл менен Мефодий адегенде хазарларга, иудаизмдин жайылышын токтотуу максатында, андан кийин 863-жылы Улуу Моравияга жөнөтүлгөн. Ал жакта алар глаголицаны иштеп чыгып, славян жазмасы менен славян тилиндеги ибадаттын пайдубалын түптөшкөн.
Михаил ошондой эле патриарх Фотийди папа Николай I менен болгон узак жаңжалында активдүү колдогон. 867-жылы Константинополдогу синоддо папага атүгүл анафема жарыяланган, бул чиркөөлөрдүн чоң бөлүнүшүнүн кабарчысы болуп калган.
Михаил IIIнин аскердик ишмердиги өтө активдүү болгон, бирок жыйынтыктары ар түрдүү чыккан. Чыгышта Византия Аббасий халифаты менен чарчатуучу күрөш жүргүзгөн. 856-жылы императордун таякеси Петронас жетектеген аскерлер павликиандарга сокку уруп, аларды Фракияга көчүрүп барган.
Михаил өзү да жортуулдарга жеке катышкан:
857-жылы ал Мелитенанын эмири Умар аль-Актага каршы 50 миңдик аскер жөнөткөн.
859-жылы Самосатаны курчоону өзү жетектеген.
860-жылы русьтардын чабуулунан улам жортуулду токтотууга аргасыз болгон.
863-жылы бурулуш учур болгон: Петронас Лалакаон жанындагы салгылашта чоң жеңишке жетишип, арабдарды толук талкалап, Мелитенанын эмирин өлтүргөн.
Болгар багытында Михаил менен Варда 855–856-жылдары Фракиядагы бир катар шаарларды — Филиппополь, Анхиал жана Месембрияны — ийгиликтүү кайра көзөмөлгө алышкан. Мунун туу чокусу 864-жылы болгар ханы Борис Iди византиялык үлгү боюнча христиан динин кабыл алууга мажбурлоо болгон. Борис өзүнүн руханий атасы болгон византиялык императордун урматына Михаил деген атты алган.
Византиялык жылнаамачылар, айрыкча Симеон Метафраст, Михаилди бузукулукка берилген тиран катары сүрөттөшкөн. Алардын айтымында, ал ипподромдо жөнөкөй арабачы болуп чыккан, казынаны той-топурга короткон жана шамды өчүрө тургандай күч менен жел чыгарган адамдарды сыйлаган. Эң чуулгандуу окуялардын бири энесине жасалган тамаша менен байланышкан: император өзүнүн шарапташ досторунун бири Гриллди патриархтын кийимин кийдирип, ал Феодора августасына бата бергендин ордуна жамбашын көрсөтсүн деп көндүргөн.
Бирок азыркы тарыхчылар бул окуяларды анын мураскери Василий Македоняниндин пропагандасынын жемиши деп эсептешет. Михаил арабдардын чабуулдары тууралуу кабарлар анын ат чабышына тоскоол болбосун деп жарык телеграфын талкалоого буйрук берген деген сөздөрдү да кийин ал система иштей бергендиги төгүндөйт. Кыязы, Михаил өзгөчө мүнөздүү, бирок энергиялуу башкаруучу болгон жана сүймөнчүктөрүнө ашыкча ишенип койгон.
Михаилдин трагедиясы — ал өзүнүн жаңы сүймөнчүгү Василийден коркунучту өз убагында байкай албай калганында. Василий жөнөкөй ат баккан адам болсо да, укмуштуудай күчкө ээ болгон. Ал императордун ишенимине кирип алып, аны Варданын ишенимсиздигине ынандырган. 866-жылдын 21-апрелинде Критке болгон жортуул маалында Василий жана анын шериктери императордун көз алдында Варданы ырайымсыздык менен бычактап өлтүрүшкөн.
Ошондон кийин Василий магистр, кийинчерээк тең башкаруучу болуп дайындалган. Ичкиликке болгон көз карандылыгы күчөп бара жаткан Михаил өзүн күтүүсүз алып жүргөн. Бир жолу катуу мас абалында ал өзүнүн императордук өтүгүн чечип, патрикий Василикиндин бутуна кийгизип, аны Василийден көрө тең башкаруучулукка көбүрөөк ылайыктуу деп жарыялаган.
Бул жорук Василий үчүн ишке киришүүгө белги болгон. 867-жылдын 24-сентябрына караган түнү, түнкү саат үчтөр чамасында, кутумчулар чет жактагы сарайдагы Михаилдин уктоочу бөлмөсүнө кирип келип, аны бычактап өлтүрүшкөн. Михаил III мыйзамдуу мураскор калтырбастан өлгөн, жана такка Василий I чыгып, жаңы — Македон династиясынын башталышын койгон. Уяттуу аяктоосуна карабастан, дал Михаилдин доорунда Византия бүт православ дүйнөсүнүн руханий борборуна айланууга мүмкүнчүлүк берген цивилизациялык секирик жасаган.
